植物在其整個(gè)生命周期和演化過程中，面臨各種病原體的持續(xù)威脅。為了應(yīng)對(duì)這些威脅，植物演化出了數(shù)量龐大的抗病基因（disease resistance gene, R基因）。維持較多種類的R基因有利于植物應(yīng)對(duì)環(huán)境中復(fù)雜多變的病原，但因此也會(huì)影響植物的正常生長(zhǎng)發(fā)育，即付出“適應(yīng)性代價(jià)”。那么，在這種“抗病或生長(zhǎng)”的矛盾博弈中，植物R基因是如何演化，從而促進(jìn)植物適應(yīng)環(huán)境得以繁衍至今的呢？
生命科學(xué)學(xué)院陳建群/邵珠卿研究團(tuán)隊(duì)長(zhǎng)期致力于解析植物免疫系統(tǒng)的演化。此前，該團(tuán)隊(duì)聚焦于植物最大的抗病基因家族——NLR基因，發(fā)現(xiàn)生存環(huán)境中病原的增加（如植物登陸）驅(qū)動(dòng)了植物基因組中NLR基因數(shù)量的明顯擴(kuò)張。那么，環(huán)境中病原減少時(shí)，對(duì)植物的選擇壓力降低，“適應(yīng)性代價(jià)”的作用是否會(huì)驅(qū)動(dòng)植物基因組中NLR基因數(shù)量減少呢？由于植物演化過程中病原環(huán)境的變化難以追溯，使這一問題長(zhǎng)期以來得不到圓滿的回答。
針對(duì)這一問題，該團(tuán)隊(duì)前期巧妙地選擇了生存環(huán)境中微生物多樣性顯著較低、以及與微生物互作的主要器官（根和葉）發(fā)生退化的特殊生境和特殊生活史（special lifestyles/habitats, SLH）植物進(jìn)行研究，發(fā)現(xiàn)NLR基因在水生、寄生和食蟲植物等SLH物種中的數(shù)量顯著少于non-SLH植物，首次提出了植物NLR基因的“生態(tài)適應(yīng)性演化”假說，即生態(tài)適應(yīng)導(dǎo)致的植物所接觸的病原減少，降低了對(duì)植物免疫系統(tǒng)的選擇壓力，從而促進(jìn)了NLR抗病基因的數(shù)量減少。換言之，在病原選擇壓力降低時(shí)，植物不再無休止的擴(kuò)充抗病“軍備”，而是巧妙地選擇“裁軍”，減少不必要的抗病基因以降低其適應(yīng)性代價(jià)。那么，針對(duì)更為廣泛的病原增加或減少的環(huán)境、以及針對(duì)NLR以外的其他抗病基因，抗病基因的“生態(tài)適應(yīng)性演化”假說在自然界是一個(gè)普適性的科學(xué)規(guī)律嗎？
近期，該研究團(tuán)隊(duì)通過系統(tǒng)收集808個(gè)植物基因組（包含了95 SLH物種），進(jìn)一步將NLR基因的“生態(tài)適應(yīng)性演化”推廣到了真菌異養(yǎng)、沙漠和紅樹植物等SLH物種，并通過比較研究SLH物種與其近緣non-SLH物種，追溯它們分化過程中NLR基因演化歷史，清晰地展示了SLH物種NLR基因數(shù)量收縮的“來龍去脈”，有力地證實(shí)了NLR基因的“生態(tài)適應(yīng)性演化”這一科學(xué)假說的可靠性和普適性，系統(tǒng)論證了病原選擇壓力對(duì)植物R基因演化的驅(qū)動(dòng)作用。
圖1 | 植物免疫系統(tǒng)的“層級(jí)式”適應(yīng)性演化
根據(jù)R基因編碼蛋白的細(xì)胞定位和功能不同，R基因可分為PRR和NLR兩類。其中，PRR蛋白定位于植物細(xì)胞表面，識(shí)別不同病原間保守的分子特征；NLR蛋白則為胞內(nèi)蛋白，特異性識(shí)別不同病原釋放進(jìn)入植物細(xì)胞的效應(yīng)因子。那么，在植物與病原體的“軍備競(jìng)賽”中，PRR基因是否也像NLR基因一樣經(jīng)歷了生態(tài)適應(yīng)性演化呢？
該研究團(tuán)隊(duì)對(duì)上述808個(gè)植物基因組分析發(fā)現(xiàn)，它們基因組中的PRR基因的數(shù)量與NLR基因之間存在強(qiáng)烈的正相關(guān)，暗示了植物細(xì)胞表面和細(xì)胞內(nèi)抗病蛋白存在協(xié)同進(jìn)化的關(guān)系。值得注意的是，水生、食蟲和寄生植物中均發(fā)生了PRR基因的顯著減少，而真菌異養(yǎng)、沙漠和紅樹林植物則僅表現(xiàn)部分物種的部分PRR亞類顯著減少。這一現(xiàn)象暗示：在病原壓力降低的情況下，與NLR基因相比，PRR基因的減少更加溫和，減速相對(duì)較慢。這一演化特征與二者在植物免疫中的功能差異完美呼應(yīng)。兩類R基因變化呈現(xiàn)強(qiáng)烈正相關(guān)的同時(shí)，存在這種差異的原因在于，單個(gè)PRR蛋白往往可識(shí)別存在于不同病原體的保守分子，其缺失會(huì)使植物失去對(duì)多種常見病原體的基本防御能力，而NLR基因編碼的蛋白則主要負(fù)責(zé)識(shí)別快速進(jìn)化的、物種特異性的病原體效應(yīng)因子。因此，PRR和NLR基因在演化上展現(xiàn)出了鮮明的特點(diǎn)和層次關(guān)系，即病原選擇壓力降低時(shí)植物防御體系的有序“戰(zhàn)略撤退”。
PRR和NLR的功能發(fā)揮，依賴于多個(gè)重要的信號(hào)蛋白。其中，EDS1家族成員和RNL家族成員在NLR介導(dǎo)的免疫反應(yīng)中扮演著不可或缺的關(guān)鍵角色。該研究團(tuán)隊(duì)發(fā)現(xiàn)，大量的水生、食蟲、寄生以及真菌異養(yǎng)植物等具備特殊生活方式的物種完全丟棄了EDS1和RNL家族基因。這表明，EDS1/RNL基因的缺失可能在NLR免疫受體的大量丟失中發(fā)揮重要驅(qū)動(dòng)作用。然而，在沙漠植物和紅樹等特殊生境植物中，僅有少數(shù)物種零星丟失了EDS1/RNL家族基因中的個(gè)別成員，并未檢測(cè)到EDS1/RNL家族的整體丟失。上述特殊生活方式的物種的NLR基因和EDS1/RNL抗病信號(hào)傳導(dǎo)基因的丟失更加嚴(yán)重，暗示這些特殊生活方式的物種可能面臨著相對(duì)更低的病原體壓力。值得注意的是，上述同時(shí)丟失了EDS1和RNL基因的SLH植物，其PRR依賴的信號(hào)組分都完整存在，進(jìn)一步支持了PRR和NLR兩類抗病基因的“層級(jí)式”演化。
綜上，該研究發(fā)現(xiàn)并系統(tǒng)論證了植物R基因的“層級(jí)式”演化規(guī)律，為理解植物免疫系統(tǒng)的適應(yīng)性演化和功能機(jī)制提供了嶄新的視角。相關(guān)成果近期以“Convergent reduction of immune receptor repertoires during plant adaptation to diverse special lifestyles and habitats”為題發(fā)表于《Nature Plants》。生命科學(xué)學(xué)院陳建群教授和邵珠卿副教授為該論文的通訊作者，博士生李賽熙和博士后劉洋為論文的第一作者，江蘇省中國(guó)科學(xué)院植物研究所張艷梅副研究員參與了該研究。該研究得到國(guó)家自然科學(xué)基金、江蘇省農(nóng)業(yè)科技自主創(chuàng)新項(xiàng)目和江蘇高校“青藍(lán)工程”項(xiàng)目資助。
論文鏈接：
https://www.nature.com/articles/s41477-024-01901-x
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